Macroalgal forests ecology, long-term monitoring, and conservation in a Mediterranean Marine Protected Area

Abstract

All marine ecosystems in the Mediterranean Sea are highly threatened by anthropogenic stressors that can alter their structure and function, especially in rocky shores. Moreover, extreme climate events are becoming more frequent and intense in our times. To detect the potential impacts and the vulnerability of any ecosystem, the combination of experimental and observational studies in the field is vital. In addition, long-term monitoring programs carried out simultaneously on human-protected and human- impacted environments may be crucial to discern the nature of the impacts.

Macroalgal beds dominate the shallow benthic Mediterranean habitats where they play a pivotal role. Among them, the canopy-forming Cystoseira sensu lato species represent the highest structural complexity level and provide unique habitats with ecological services comparable to terrestrial forests. Canopy-forming algae are in decline in many coastal areas where, among other impacts, overgrazing by herbivorous can lead to the loss of these diverse habitats shifting towards degraded sea urchin barren grounds. Conservation tools such as marine reserves or No-take zones (NTZs) have the potential to reduce some of the anthropogenic threats and to restore benthic habitats through trophic cascade effects caused by the major abundance of predator. Besides, active ecosystem restoration strategies may speed up the recovery of impacted ecosystems. Nevertheless, there is an important lack of continuous and long-term studies providing robust ecological data of the natural dynamic and vulnerability of macroalgal assemblages while integrating the role of marine conservation.

In this dissertation, different methodological approaches were combined to explore the long-term dynamics of macroalgal communities and the role of different conservation strategies (NTZs and active restoration) in the Montgrí, Medes Islands, and Baix Ter (MIMBT) Natural Park (NW Mediterranean Sea). In the first two chapters, the analysis of long-term monitoring datasets provided essential information to understand how macroalgal assemblages and sea urchin populations respond to natural fluctuations and anthropogenic disturbances, mainly overfishing. In the third chapter, field monitoring and sampling were combined with genetic analyses to increase the ecological knowledge of the canopy-forming alga Treptacantha elegans as well as to describe their recent expansion. In the fourth and last chapter, active restoration actions as seeding experiments were conducted in aquaria and in the field to optimize restoration techniques to recover degraded shallow ecosystems. In addition, different restoration

strategies were combined in the field inside and outside the Medes Islands NTZ to evaluate the role of marine protection on restoration activities.

The results of this thesis showed that the abundance and structure of the main macroalgal assemblages in the MIMBT Natural Park were stable at large over the last fifteen years. Overall, any effect of marine protection was observed on the most representative species of this habitat but we found a higher abundance of canopy- forming algae inside the NTZ than in unprotected areas. Contrarily, sea urchin populations were deeply affected by a severe storm in 2008 which caused the almost depletion of its populations in all the studied areas. Although similar trajectories of sea urchin abundance have been observed over the years between both protection regimes due to the large stability of the sea urchin high-density state, clear differences in the recovery of sea urchin populations were found after the storm linked to marine protection. The sea urchin populations inside the NTZ recovered slowly than the populations outside the NTZ inside due to the higher predatory fish abundance inside the NTZ.

In contrast to the global widespread decline of canopy-forming macroalgal assemblages across many regions during the last decades, Treptacantha elegans has increased their distributional range and has shown an extraordinary expansion along the Catalan northern coast over the last two decades. The results of this thesis contributed to explaining this geographical and depth range extension, which could be linked to some ecological attributes such as their relative fast-growing dynamics, early fertile maturity, and high turnover rate. Besides, the molecular analyses have shown that all the populations of T. elegans in the Catalan coast constitute a single genetic group that could be originated in the MIMBT Natural Park under the marine protection benefit. Given the fast and stable population dynamics of T. elegans, this species was selected as a potential species to actively restore degraded shallow rocky ecosystems (e.g., sea urchin barren grounds) turning them into productive marine forests. In this way, the effectiveness of active restoration actions combined with passive strategies such as marine protection (e.g., NTZs) was experimentally demonstrated.

This thesis addressed marine vegetation changes in the shallow rocky shores of the MIMBT Natural Park integrating the macroalgal and sea urchin dynamics in front of natural and human-related impacts, and the role and effectiveness of Marine Protected Areas and restoration actions as conservation tools at lower trophic levels.

Besides, since most of this thesis is based on long-term monitoring data, a valuable baseline of the algal community’s structure and functioning was provided here which could be vital to predict and detect ecological changes that could jeopardize the preservation of marine forests.

Els ecosistemes bentònics mediterranis es troben fortament amenaçats per pressions, tant a nivell local com global, que poden alterar la seva estructura i funcionament, especialment en els fons rocosos litorals. A més, els episodis climàtics extrems esdevenen cada vegada més freqüents i intensos. Per a detectar els possibles impactes sobre qualsevol ecosistema així com la seva vulnerabilitat, la combinació d’estudis observacionals i experimentals al camp és primordial. En aquest sentit, els estudis a llarg termini realitzats simultàniament en zones impactades i en zones protegides de l’acció humana, poden ser crucials per a identificar la naturalesa dels impactes. Al mar Mediterrani, les comunitats de macroalgues dominen els hàbitats bentònics soms, on tenen un paper primordial. D’entre elles, les algues de tipus arborescent del gènere Cystoseira representen el nivell més elevat de complexitat estructural i proporcionen hàbitats amb serveis comparables als boscos terrestres. Aquestes algues es troben en declivi en diverses zones costaneres. És aquí on, entre altres impactes, la sobrepastura dels herbívors pot portar a la pèrdua d’aquests hàbitats rics i diversos i la seva transició cap a fons degradats dominats pels eriçons. Les eines de conservació, així com ara les reserves marines o les àrees on està prohibida completament l’extracció (NTZs), tenen el potencial de reduir algunes de les amenaces derivades de l’acció humana i de restaurar els hàbitats bentònics gràcies als efectes dels depredadors a través de les cascades tròfiques. A més de la restauració passiva a través de la creació d’aquestes àrees protegides, la restauració activa dels ecosistemes impactats pot accelerar la seva recuperació. No obstant això, hi ha una manca important d’estudis continuats i a llarg termini que proporcionin dades ecològiques robustes sobre la dinàmica natural i la vulnerabilitat dels hàbitats de macroalgues i que alhora integrin el paper de les diferents eines de conservació marina. En aquesta tesi, s’han combinat diferents metodologies per explorar la dinàmica de les comunitats de macroalgues juntament amb el paper de diferents estratègies de conservació (NTZs i restauració activa) al Parc Natural del Montgrí, les Illes Medes i el Baix Ter (MIMBT), situat al Nord-oest del mar Mediterrani. En els primers dos capítols, les anàlisis de dades d’estudis a llarg termini han proporcionat informació essencial per millorar la nostra comprensió sobre com les comunitats de macroalgues i les poblacions d’eriçons responen a les fluctuacions naturals i a les pertorbacions d’origen antròpic, principalment, la sobrepesca. En el tercer capítol, mostrejos en el camp s’han combinat amb anàlisis genètics per augmentar el coneixement ecològic de l’alga arborescent

Treptacantha elegans i per descriure la seva recent expansió. Al quart i últim capítol, s’han realitzat accions de restauració activa, com ara experiments de sembra en aquaris i al camp per optimitzar les tècniques de restauració dels ecosistemes poc profunds degradats. A més, s’han combinat diferents estratègies de restauració a camp, dins i fora de la NTZ de les Illes Medes, per avaluar el paper de la protecció en les activitats de restauració. Els resultats d’aquesta tesi mostren que la abundància i la composició de les principals comunitats algals del Parc Natural del MIMBT s’han mantingut estables al llarg dels darrers quinze anys. En general, no es va observar cap efecte de la protecció en les espècies d’algues més representatives, tot i que si que es van trobar abundàncies més elevades de l’alga T. elegans a dins de la NTZ que a les zones no protegides de l’acció humana. Al contrari, les poblacions d’eriçons es van veure profundament afectades per una forta tempesta l’any 2008, el que va provocar el declivi gairebé total d’aquestes poblacions a les zones estudiades. Tot i que s’havien observat trajectòries similars en l’abundància d’eriçons al llarg del temps, tant a dins com a fora de la NTZ, degut a la gran estabilitat de les poblacions d’eriçons quan les poblacions presenten elevades densitats, en aquesta tesi es van trobar clares diferències en la recuperació d’aquestes poblacions després de la tempesta que estarien vinculades a l’efecte de la protecció marina. Les poblacions d’eriçons a dins de la NTZ es van recuperar més lentament que les de les zones no protegides degut a la major abundància de peixos depredadors a dins de la NTZ. Davant de la davallada generalitzada de les macroalgues arborescents que s’ha pogut observar a moltes regions al llarg de les darreres dècades, l’alga Treptacantha elegans ha demostrat una extraordinària expansió a la costa nord catalana al llarg de les dues darreres dècades, augmentat considerablement la seva distribució. Els resultats d'aquesta tesi contribueixen a explicar aquesta expansió, tant en fondària com a nivell geogràfic, que podria estar relacionada amb alguns trets ecològics, com ara la seva dinàmica de creixement relativament ràpid, la maduresa reproductiva precoç i la seva elevada taxa de renovació poblacional. A més, les anàlisis moleculars mostren que totes les poblacions de T. elegans a la costa catalana constitueixen un únic grup genètic que podria tenir el seu origen al Parc Natural del MIMBT com a conseqüència de la protecció marina. Atesa la dinàmica ràpida i estable de les poblacions de T. elegans, es va seleccionar aquesta com a potencial espècie per restaurar activament els ecosistemes rocosos poc profunds degradats (els blancalls originats per la sobrepastura d’eriçons) convertint-los en productius boscos marins. Gràcies a això, també s’ha demostrat

experimentalment l’èxit de combinar accions de restauració activa amb estratègies passives com la protecció marina (p.e. NTZs). Aquesta tesi aborda els canvis de vegetació marina als fons soms i rocosos del Parc Natural del MIMBT integrant la dinàmica de les macroalgues i els eriçons enfront dels impactes naturals i humans, i, el paper i l’eficàcia de les zones marines protegides i de les accions de restauració com a eines de conservació per als nivells tròfics més basals. A més, atès que la major part d’aquesta tesi es basa en dades d’estudis a llarg termini, aquesta tesi proporciona una valuosa referència de la dinàmica i de l’estat actual de les comunitats infralitorals dominades per algues, el que podria ser vital per predir i detectar canvis ecològics que puguin posar en perill la preservació dels boscos marins.