“Tailing free”. The evolution of tail muscle in Oikopleura dioica sheds light on the transition to a fully free-swimming lifestyle in appendicularian tunicates

Abstract

[eng] Tunicates constitute a large and diverse group of marine invertebrates encompassing a wide range of life strategies, from the fully free-swimming lifestyle of appendicularians to the biphasic lifestyle of ascidians, which are characterized by motile larvae and sessile adults. However, whether the ancestral tunicate resembled a biphasic, ascidian-like form or a fully free-swimming appendicularian remains an open evolutionary question. The free-swimming appendicularian lifestyle is tightly associated with the evolutionary innovation of the filtering house and the retention and specialization of a functional tail, which is maintained throughout the entire life cycle. This tail enables complex swimming behaviours, in contrast to the simpler dispersal function of the ascidian larval tail, which is lost during metamorphosis. To better understand how the evolution of the tail facilitated the emergence of the appendicularian lifestyle, in this PhD project, we investigate tail muscle development in the appendicularian Oikopleura dioica through embryonic lineage tracing, gene expression analysis, and comparative genomic surveys of the myofibrillar gene catalogue. Our findings reveal a profound remodelling of tail muscle lineages compared to ascidians, along with a massive expansion and diversification of cardioparaxial sarcomeric Myh genes (Myh-Scp), which exhibit temporally and spatially specific expression patterns. This diversification of myofibrillar genes suggest and increased diversity of muscle cell identities with distinct contractile properties along the anteroposterior axis of the tail, enabling the complex repertoire of movements observed in appendicularians. Finally, our results allow us to propose a new evolutionary model for the transition in lifestyle among tunicates, based on the evolution of the tail. This model, named “tailing free”, emphasizes the central role of the tail in enabling a transition from a biphasic ascidian-like ancestor to a fully free-swimming appendicularian lifestyle. Furthermore, it supports evidence of our previous work suggesting that the ancestral tunicate exhibited a biphasic lifestyle with a sessile, post-metamorphic adult stage, similar to ascidians. Metaphorically, appendicularians “break free” from their ancestral ties to a sessile, substrate-attached life and adapt to a free open-water existence, ultimately becoming one of the most abundant and ecologically important components of the mesozooplankton in marine ecosystems.

[cat] Els tunicats formen un grup nombrós i divers d’invertebrats marins que presenten una gran varietat d’estratègies de vida, des de l’estil de vida lliure nedador dels apendicularis fins al cicle vital bifàsic dels ascidis, on es combina una larva mòbil amb un adult sèssil. Tanmateix, encara es desconeix si l’avantpassat comú dels tunicats tenia una forma bifàsica, semblant a la dels ascidis, o bé un estil de vida totalment nedador com el dels apendicularis, sent un debat evolutiu obert i important per entendre els nostres orígens. L’estil de vida lliure i nedador dels apendicularis està estretament associat amb la innovació evolutiva d’una casa filtradora i amb la retenció i especialització d’una cua funcional, que es manté durant tot el cicle vital. Aquesta cua permet comportaments d’alimentació, reproducció i natació complexos, que contrasten amb la funció limitada a la dispersió de la cua larvària dels ascidis, que a més, es reabsorveix durant la metamorfosi. Per entendre millor com l’evolució de la cua va facilitar l’aparició de l’estil de vida lliure dels apendicularis, en aquest projecte de doctorat investiguem el desenvolupament muscular de la cua en l’apendiculari Oikopleura dioica, mitjançant el traçat de llinatges embrionaris, l’anàlisi d’expressió gènica i estudis genòmics comparatius del repertori gènic miofibril·lar. Els nostres resultats revelen una profunda remodelació dels llinatges musculars de la cua en comparació amb els ascidis, així com una gran expansió i diversificació dels gens Myh cardioparaxials (Myh-Scp), els quals han adquirit patrons d’expressió temporals i espacials específics. Aquesta diversificació dels gens miofibril·lars revela un augment de la diversitat d’identitats cel·lulars musculars amb propietats contràctils diferenciades al llarg de l’eix anteroposterior de la cua, fet que probablement ha permès l’evolució del repertori de moviments complexos observats en els apendicularis. Finalment, els nostres resultats ens permeten proposar un nou model evolutiu per a la transició d’estil de vida en els tunicats, basat en l’evolució de la cua. Aquest model, que anomenem “tailing free”, posa l’èmfasi en el paper central de la cua en la transició des d’un avantpassat bifàsic, similar als ascidis, cap a un estil de vida completament lliure i nedador com el dels apendicularis. A més, dona suport a evidències prèvies del nostre treball que suggereixen que l’avantpassat dels tunicats presentava un estil de vida bifàsic amb una fase adulta sèssil postmetamòrfica, com en els ascidis. Metafòricament, els apendicularis es van alliberen (“break free”) dels seus lligams ancestrals amb una vida fixa i adherida al substrat, adaptant-se a una existència lliure a mar obert, convertint-se finalment en un dels components més abundants i ecològicament importants del mesozooplàncton dels ecosistemes marins.