In situ direct study of filtration and respiration rate of Mediterranean sponges = Estudio in situ de la filtración y la respiración de esponjas mediterráneas

Abstract

Sponges play important roles in the functioning of marine ecosystem in which they are abundant. These roles range from stabilizers of substrate, to acting as major link between benthic and pelagic realms by filtering large quantities of water and retaining the particles with high efficiency. Despite sponges have been the focus of much interest in the past years our knowledge on sponge physiology is still poorly understood. This study focused on ecophysiology of five of the most prominent sponge species dwelling the coralligenous community in the NW Mediterranean Sea, and employed an energetic approach to understanding the complex interactions between physiological constrains and seasonal fluctuations of environmental factors experienced by the organism under natural conditions. In this thesis, we contributed to the still limited knowledge of energetic mechanisms that regulate seasonal dynamics and elucidated divergent metabolic profiles between high microbial (HMA) and low microbial (LMA) abundance species accordingly to their different adaptive life strategies. For this purpose we examined the in situ feeding, filtering and respiration activity over annual cycle. Firstly, we started by developing a system for quantifying the particulate and dissolved compounds processed by sponges under natural conditions. In terms of feeding, we observed that all species retained plankton at high efficiency and DOC was the main source of carbon. However, the nitrogen fluxes showed a marked different trophic niche between the two groups: HMA species mostly relied on dissolved compound as main source of N, while LMA solely relied on particulate fractions. Interestingly, natural variation of sponge pump did not follow natural temperature changes. During the period of maximum temperature the sponge pump did not reach its maximum values, suggesting that intrinsic mechanism as a decrease in choanocytes during reproductive cycle may regulate this metabolic process. On the other hand respiration clearly showed a seasonal pattern following natural temperature fluctuation. Combined, these results allowed us to estimate the overall energy budget, which appeared to be regulated by an increase of energy demand in summer as well as the availability of dissolved organic carbon fraction in the water column. Our result also showed different limited energetic profiles between HMA and LMA species accordingly to their different feeding strategies. LMA species appeared to procure sufficient energy to meet metabolic requirements for maintenance and growth by filtering suspended particulates, and dissolved fraction represented an additional input of carbon when available. On the contrary the heterotrophic nutrition in the natural environment may be insufficient to meet basal metabolic requirements in HMA species, suggesting other metabolic pathways as relevant for the energy budget of these species.

Les esponges juguen un paper important en el funcionament del ecosistemes marins on hi son abundants. Les funcions atribuïdes a les esponges son molt diverses i inclouen entre altres actuar com estabilitzadores del substrat, així com fer de lligam entre la columna d'aigua i el bentos en l'anomenat acoblament bento-pelàgic; aquest procés te lloc mitjançant una captura eficient de partícules i el retorn de compostos modificats per l'activitat metabòlica de les esponges. Tot i que les esponges han estat punt de mira en l'interès científic durant els darrers anys, s'identifica encara una manca de coneixement de la seva fisiologia. Aquesta tesi es centra en l'ecofisiologia de cinc especies d'esponges emblemàtiques del coral·ligen Mediterrani. Utilitzant una aproximació energètica s'ha avaluat les interaccions entre possibles limitacions fisiològiques en les esponges i fluctuacions estacionals en els paràmetres ambientals a les que estan sotmeses en la natura. En aquesta tesi contribuïm al coneixement encara limitat dels mecanismes energètics que regulen la dinàmica estacional de les esponges així com en aportar informació sobre el perfils metabòlics divergents entre les esponges amb alta (HMA) i baixa (LMA) concentració de microbis associats segons les seves diferents estratègies adaptatives. Amb aquest objectiu examinem in situ l'alimentació, la filtració i la respiració al llarg d'un cicle anual. En primer lloc comencem desenvolupant un sistema que permeti la quantificació de compostos particulats i dissolts processats per les esponges en el seu habitat natural. En termes d'alimentació hem observat que totes les especies retenen molt eficientment el plàncton i que el carboni orgànic dissolt (DOC) es la seva principal font de carboni. Respecte als fluxos de nitrogen s'ha trobat diferents nínxols tròfics entre especies amb diferent concentració de microbis associats: especies HMA depenen bàsicament de compostos dissolts com a font de nitrogen mentre que les especies LMA depenen de la fracció particulada. Curiosament, la variació en la tassa de filtració al llarg de l'any no segueix el cicle de temperatura. El període de temperatura mes alta no va coincidir amb les tasses de filtració mes elevades suggerint que altres mecanismes intrínsecs a les esponges, com pot ser una disminució en la quantitat de coanòcits durant el cicle de reproducció, podrien regular el metabolisme de les esponges. Per altra banda la respiració ha mostrat un patró estacional seguint les fluctuacions naturals de la temperatura. La combinació d'aquests resultats ens ha permès estimar el balanç energètic global, aquest sembla estar regulat per un increment en la demanda energètica a l'estiu coincidint amb un increment en la disponibilitat de carboni orgànic dissolt en la columna d'aigua. Els nostres resultats també han mostrat diferencies en el perfil de limitació energètica entre especies HMA i LMA coincidint amb les seves diferents estratègies en la captura de nutrients. Les especies LMA sembla que obtenen suficient energia per cobrir el seu metabolisme a partir de la matèria particulada de l'aigua, essent la fracció dissolta un aportació addicional de carboni. Contràriament en especies HMA la nutrició heterotròfica sembla ser insuficient per cobrir els requeriments metabòlics basals suggerint altres vies metabòliques rellevants per cobrir el balanç energètic.