Sentinels of the sea, from catsharks to their parasites: A multidisciplinary study using Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758) as a model species for assessing the surrounding environment

Abstract

Els “taurons gat” (famílies Scyliorhinidae i Pentanchidae) constitueixen el grup de taurons més divers, integrat per nombroses espècies petites, bentòniques, amb nivells tròfics relativament alts i estratègies de vida variades, complint funcions clau en els ecosistemes marins. Entre ells, el gat (Scyliorhinus canicula) és un dels elasmobranquis més abundants en aigües europees, apareixent freqüentment com a captura accidental al mar Balear. En aigües islandeses, les espècies més comunes són Apristurus laurussonii, A. aphyodes i Galeus murinus, encara que molts aspectes de la seva biologia segueixen sent poc coneguts. Com altres elasmobranquis, els “taurons gat” allotgen comunitats parasitàries diverses, modelades per llargs períodes de coevolució, capaces d'aportar informació sobre l'ecologia de l'hoste. Així mateix, aquests taurons, com altres espècies, es veuen afectats per pressions humanes, com ara la ingestió d'ítems antropogènics i l'acumulació de metalls pesants. Aquesta tesi presenta un estudi integral, ampliant el coneixement de la biologia, ecologia, estat de salut i comunitats parasitàries dels “taurons gat”, avaluant riscos per al consum humà. Se n’examina la idoneïtat com a biomonitors de contaminació marina i l'ús de paràsits com a indicadors ecològics. Scyliorhinus canicula es va seleccionar com a espècie model, mentre que estudis comparatius amb espècies islandesas van aportar informació sobre ecosistemes profunds poc explorats. La biologia reproductiva de S. canicula a la costa catalana es va estudiar mitjançant 1.800 exemplars recol·lectats en 24 mostrejos al llarg d'un any. Es van descriure cinc i tres estadis reproductius a femelles i mascles a partir d'exàmens macroscòpics i histològics. Els resultats van confirmar un cicle reproductiu continu, el paper del fetge a la reproducció i la capacitat de les femelles per emmagatzemar esperma. També es va detectar una disminució a la talla de maduresa. A més, es van avaluar els impactes sobre la població de S. canicula a tres localitats catalanes i la seguretat del seu consum mitjançant indicadors com dades biològiques, ítems antropogènics ingerits, descriptors parasitològics, concentracions de metalls pesants i histopatologia. Es van detectar diferències entre localitats i profunditat. Els individus analitzats no van mostrar efectes adversos significatius. Tot i no trobar paràsits zoonòtics, les larves enquistades a la musculatura disminueixen la qualitat de la carn. Els nivells de mercuri, superiors als límits de la Comissió Europea (CE) van generar preocupació sobre el consum d'aquesta i altres espècies de la regió. En conseqüència, es va fer un estudi per avaluar els factors biològics i ambientals que influeixen en l'acumulació de metalls regulats per la CE (mercuri, cadmi i plom) en espècies marines comercials i els riscos associats per als consumidors. Es van analitzar concentracions en múscul de deu espècies de diferents hàbitats capturades a la costa catalana. També es va avaluar la variabilitat geogràfica de S. canicula, comparant resultats mediterranis amb dades de l'Atlàntic espanyol i valors publicats. L'acumulació de mercuri depèn de la talla i l'hàbitat, essent més alt en espècies bentòniques. Encara que cadmi i plom estiguin dins dels límits, moltes espècies superen els llindars de mercuri i comprometent-ne la comercialització. Es ressalta l'alt potencial de metilació del mar Balear i la idoneïtat de S. canicula com a biomonitor. Finalment, es van caracteritzar per primera vegada, les comunitats parasitàries d'A. laurussonii, A. aphyodes i G. murinus d'aigües islandeses, identificant 15 tàxons i 27 nous registres paràsit-hoste. La presència d'espècies compartides va indicar simpatria, però també es van observar diferències entre comunitats parasites. A gran escala, els “taurons gat” de l'Atlàntic Nord van acollir comunitats més riques, diverses i menys dominants que els seus homòlegs mediterranis. Diversos tàxons podrien representar espècies noves per a la ciència, inclòs el monogeni Calicotyle carmenae n. sp., descrit en aquesta tesi.

Los “tiburones gato” (familias Scyliorhinidae y Pentanchidae) constituyen el grupo de tiburones más diverso, integrado por numerosas especies pequeñas, bentónicas, con niveles tróficos relativamente altos y estrategias de vida variadas, cumpliendo funciones clave en los ecosistemas marinos. Entre ellos, la pintarroja (Scyliorhinus canicula) es uno de los elasmobranquios más abundantes en aguas europeas, apareciendo frecuentemente como captura accidental en el mar Balear. En aguas islandesas, las especies más comunes son Apristurus laurussonii, A. aphyodes y Galeus murinus, aunque muchos aspectos de su biología siguen siendo poco conocidos. Como otros elasmobranquios, los “tiburones gato” albergan comunidades parasitarias diversas, moldeadas por largo periodos de coevolución, capaces de aportar información sobre la ecología del hospedador. Asimismo, estos tiburones, como otras especies, se ven afectados por presiones humanas, como la ingestión de ítems antropogénicos y la acumulación de metales pesados. Esta tesis presenta un estudio integral, ampliando el conocimiento de la biología, ecología, estado de salud y comunidades parasitarias de los “tiburones gato”, evaluando riesgos para el consumo humano. Se examinó su idoneidad como biomonitores de contaminación marina y el uso de parásitos como indicadores ecológicos. Scyliorhinus canicula se seleccionó como especie modelo, mientras que estudios comparativos con especies islandeses aportaron información sobre ecosistemas profundos poco explorados. La biología reproductiva de S. canicula en la costa catalana se analizó mediante 1.800 ejemplares recolectados en 24 muestreos a lo largo de un año. Se describieron cinco estadios reproductivos en hembras y tres en machos a partir de exámenes macroscópicos e histológicos. Los resultados confirmaron un ciclo reproductivo continuo, el papel del hígado en la reproducción y la capacidad de las hembras para almacenar esperma. También se detectó una disminución en la talla de madurez. Además, se evaluaron los impactos sobre la población de S. canicula en tres localidades catalanas y la seguridad de su consumo mediante indicadores como datos biológicos, ítems antropogénicos ingeridos, descriptores parasitológicos, concentraciones de metales pesados e histopatología. Se detectaron diferencias entre localidades y profundidad. Los individuos analizados no mostraron efectos adversos significativos por infecciones parasitarias, patologías graves ni por contaminantes actuales. Aunque no se hallaron parásitos zoonóticos, las larvas enquistadas en la musculatura disminuyen la calidad de la carne. Los niveles de mercurio, superiores a los límites de la Comisión Europea (CE) generaron preocupación sobre el consumo de esta y otras especies de la región. En consecuencia, se realizó un estudio para evaluar los factores biológicos y ambientales que influyen en la acumulación de metales regulados por la CE (mercurio, cadmio y plomo) en especies marinas comerciales y los riesgos asociados para los consumidores. Se analizaron concentraciones en músculo de diez especies de distintos hábitats capturadas en la costa catalana. También se evaluó la variabilidad geográfica en S. canicula, comparando resultados mediterráneos con datos del Atlántico español y valores publicados. La acumulación de mercurio dependió del tamaño y el hábitat, siendo mayor en especies bentónicas. Aunque cadmio y plomo se mantuvieron dentro de los límites, una proporción importante de especies superó los umbrales de mercurio, comprometiendo su comercialización. Estos hallazgos resaltan el alto potencial de metilación del mar Balear y la idoneidad de S. canicula como biomonitor. Finalmente, se caracterizaron por primera vez las comunidades parasitarias de A. laurussonii, A. aphyodes y G. murinus de aguas islandesas, identificando 15 taxones y 27 nuevos registros parásito-hospedador. La presencia de especies compartidas indicó simpatría, aunque también se observaron diferencias entre comunidades parasitarias. A mayor escala, los “tiburones gato” del Atlántico Norte albergaron comunidades más ricas, diversas y menos dominantes que sus homólogos mediterráneos. Varios taxones podrían representar especies nuevas para la ciencia, incluido el monogeneo Calicotyle carmenae n. sp., descrito en esta tesis.

Catsharks (families Scyliorhinidae and Pentanchidae) are the most diverse shark group, comprising numerous small-bodied, bottom-dwelling species with relatively high trophic levels and diverse life strategies, playing important roles in marine ecosystems. Among them, the small-spotted catshark (Scyliorhinus canicula) is one of the most abundant elasmobranchs in European waters, frequently caught as bycatch in the Balearic Sea. In Icelandic waters, the most frequent pentanchids are Apristurus laurussonii, Apristurus aphyodes, and Galeus murinus, though many aspects of their biology remain poorly understood. Like other elasmobranchs, catsharks harbour diverse parasite assemblages shaped by long-term co-evolution, which can provide valuable insights into host ecology. In addition, catsharks, like other marine species, are increasingly affected by anthropogenic pressures, including the ingestion of anthropogenic items and the accumulation of toxic heavy metals. This thesis presents a holistic study aimed to expand knowledge of the biology, ecology, health status, and parasite communities of catsharks, while assessing potential risks to consumers. It further evaluated their suitability as biomonitors of marine pollution and the use of parasites as ecological indicators. Scyliorhinus canicula was selected as the model species, while comparative studies on Icelandic pentanchids aimed to offer insights into underexplored deepwater ecosystems. The reproductive biology of S. canicula from off the Catalan coast was deeply studied with the analyses of nearly 1,800 specimens collected in 24 samplings throughout a year. Five and three reproductive stages in females and males were described based on macroscopical and histological examinations. A continuous reproductive cycle together with the important role of the liver in reproduction and the females’ capacity to store sperm were confirmed. A decreasing trend in the length at maturity of the species was also detected and discussed. An integrative assessment was also conducted on the potential impacts affecting the population of S. canicula from three Catalan localities and its consumption safety, thorough distinct indicators, such as biological data, ingested anthropogenic items, parasitological descriptors, heavy metal concentrations and histopathology. Several small-scale differences among localities and depths were detected. Analysed individuals did not appeared adversely affected by parasite infections, major pathologies or by the current levels of pollutants. While no zoonotic parasites were detected, encysted larvae in the musculature diminishes flesh quality. Mercury levels above EC limits raised concerns about consuming this and other species in the region. Consequently, a study was conducted to evaluate the biological and environmental factors influencing the accumulation of EC regulated metals in food (mercury, cadmium, and lead) in marine commercial species and associated risks for consumers. Trace metal concentrations were analysed in the muscle of ten species with varied habitat preferences caught off the Catalan coast. Geographical variability was also evaluated using S. canicula, comparing Mediterranean results with data from Atlantic Spanish regions and published values. Mercury accumulation was size- and habitat-dependent, with benthic species showing the highest levels. While cadmium and lead remained within EC limits, a substantial proportion of benthic exceeded mercury thresholds, compromising their commercialization. The study highlighted the high methylation potential of the Balearic Sea and the suitability of S. canicula as a biomonitor. In addition, for the first time, the parasite assemblages of A. laurussonii, A. aphyodes, and G. murinus from Icelandic waters were characterised, revealing 15 taxa and 27 new parasite-host records. The presence of shared parasite species suggested that the three hosts are sympatric, although ecology related differences in parasite assemblages were also detected. Broader scale comparisons showed that North Atlantic pentanchids host richer, more diverse and less dominant parasite communities than Mediterranean counterparts. Several parasite taxa may represent species new to science, including the herein described monogenean Calicotyle carmenae n. sp.