Genome-wide approach to the evolution and dynamics of Neotropical primate populations

Abstract

Els primats neotropicals (platirrins) estan clarament infrarepresentats en estudis genòmics, tot i ser el grup de primats més divers del planeta i enfrontar-se a greus amenaces antropogèniques. Tradicionalment, la seva evolució i biogeografia s'han estudiat a partir de paràmetres morfològics i marcadors genètics, explorant hipòtesis com l'efecte dels rius en la seva distribució. No obstant això, aquestes aproximacions no han mostrat prou resolució per aclarir completament la seva història. Les dades genòmiques poblacionals, com les emprades en aquesta tesi, són cada vegada més accessibles i permeten abordar aquesta limitació. A aquesta tesi analitzem més de 100 genomes dels gèneres Cacajao, Ateles i Brachyteles i introduïm un genoma de referència d'alta contigüitat d’Ateles hybridus. Aquestes dades han permès realitzar el primer estudi poblacional sobre la genòmica evolutiva de platirrins. Mitjançant la bioinformàtica, hem refinat estimacions prèvies de paràmetres de la seva història demogràfica, diversitat genètica i filogènia. Així mateix, hem explorat diferents trajectòries evolutives posteriors a la seva divergència, els seus nivells d'endogàmia i càrrega genètica. La nostra recerca revela una ràpida diferenciació dins dels gèneres, així com patrons de diversitat genètica i migració alineats amb paradigmes biogeogràfics coneguts o el dinamisme dels ecosistemes Amazònics. Amb aquesta tesi ampliem la representació genòmica dels platirrins i recalquem el paper crític de la genòmica en la seva descripció i conservació, aportant coneixements rellevants per preservar-los lligats a la necessària protecció dels seus hàbitats.

Los primates neotropicales (platirrhinos) siguen estando muy poco representados en los estudios genómicos, a pesar de presentar la mayor diversidad de primates del planeta y de enfrentarse a fuertes amenazas antropogénicas. Tradicionalmente, la primatología neotropical se ha basado en la morfología y los marcadores genéticos para estudiar la evolución y su biogeografía, explorando paradigmas como la hipótesis fluvial. Sin embargo, estos enfoques carecían de la resolución necesaria para resolver plenamente estas cuestiones. Los conjuntos de datos genómicos a nivel poblacional, cada vez más al alcance, como los empleados en esta tesis, pueden ayudar a colmar esta laguna. Analizamos más de 100 genomas completos de los géneros Cacajao, Ateles y Brachyteles y presentamos un genoma de referencia de alta contigüidad para Ateles hybridus. Este conjunto de datos nos permitió realizar el primer estudio a nivel poblacional sobre la genómica evolutiva de los platirrinos. Gracias a la bioinformática, hemos perfeccionado estimaciones anteriores sobre su historia demográfica, diversidad genética y filogenética. Así mismo, exploramos las trayectorias evolutivas de estas especies posteriores a su divergencia y evaluamos sus niveles de endogamia y carga genética. Nuestros hallazgos revelan una rápida divergencia intragénero, así como patrones de heterocigosidad y migración que se alinean con características biogeográficas conocidas y el dinamismo de la cuenca del Amazonas. A través del trabajo de esta tesis, mejoramos significativamente la representación genómica de los platirrinos, a la vez que proporcionamos conocimientos clave para la conservación de las especies de estos géneros vinculados a la urgencia de proteger sus hábitats. Al conectar la genómica evolutiva y la de conservación, el trabajo de esta tesis subraya el papel crítico de las herramientas genómicas en la comprensión y preservación de los platirrinos.

Neotropical primates (platyrrhines) remain vastly underrepresented in genomic studies, despite showing the greatest primate diversity on the planet and facing strong anthropogenic threats. Traditionally, Neotropical primatology relied on morphology and genetic markers to study platyrrhini evolution and biogeography, exploring paradigms such as the riverine hypothesis. Yet, these approaches lacked the resolution to fully resolve these questions. Increasingly available population-level genomic datasets, such as those employed in this thesis, can help address this gap. We analyzed over 100 whole genomes from the Cacajao, Ateles, and Brachyteles genera and presented a high-contiguity reference genome for Ateles hybridus. This dataset enabled the first population-level study on platyrrhine evolutionary genomics. Using bioinformatics, we refined past estimates of their demographic history, genetic diversity, and phylogenetics while also exploring post-divergence evolutionary trajectories and assessing their inbreeding and genetic load. Our findings reveal intra-genus fast divergence as well as heterozygosity and migration patterns that align with known biogeographic features and the dynamism of the Amazon basin. Through the work in this thesis, we significantly improve platyrrhine genomic representation, while providing key insights for the conservation of the species in these genera linked to the urgency of protecting their habitats. By connecting evolutionary and conservation genomics, the work in this thesis underscores the critical role of genomic tools in understanding and preserving platyrrhines.